Als Teenager Ayana noch klein war, musste sie mitansehen, wie das Monster Gamera ihr Elternhaus samt Insassen zertrampelte. Nun findet sie in einer Höhle ein geheimnisvolles Ei und kümmert sich liebevoll um dessen Ausgeburt, ein flugfähiges Tentakelmonster namens Iris. Ayana hofft, dass sich Iris eines Tages an Gamera rächt. Iris aber ergreift Besitz von seiner Pflegemama, entwickelt sich zur stattlichen Landplage und geht auf die Suche nach Gamera. In den rauchenden Trümmern von Kyoto kommt es zum Duell auf Leben und Tod.

Die Gyaos, die urzeitlichen Flugechsen, sind zuruck. Als sich diese Monster wieder uber die Menschen in Tokio hermachen, schlägt erneut Gameras Stunde und die Gyaos werden vernichtend geschlagen. Doch die Stadt nimmt erheblichen Schaden und viele Menschen kommen ums Leben. Die Schuld daran wird von der Bevölkerung aber der Riesenschildkröte zugeschoben und so zieht sich die Beschutzerin der Erde zuruck. Aber in den Wäldern von Nara wächst eine neue Gefahr fur die Menschheit heran: Iris, ein seltsames Tentakelwesen. Dieses assimiliert ein Mädchen und saugt mit Vorliebe Menschen aus. Und wieder muss Gamera die Bevölkerung Japans retten. Doch kann sie gegen diesen ubermächtigen Gegner uberhaupt bestehen?