In Lumini übernehmen Spieler die Kontrolle über einen Schwarm kleiner, fliegender Kreaturen - eine antike Rasse, die für tausende von Jahren als verschollen galt. Mit etwas Geschick lässt man diesen Schwarm wachsen, bewahrt ihn vor drohenden Gefahren und verbessert ihn im Laufe des Abenteuers immer weiter. So segeln die Lumini durch bildhübsche und von der Zeit gezeichnete Landschaften, treffen auf mystische und wilde Kreaturen und lösen auf ihrer Reise antike Puzzle-Aufgaben, die sich mit dem damaligen Verschwinden der Lumini von ihrem Heimatplaneten beschäftigen.